而京都方面的局势却瞬息万变。此时，伊势的北田源中纳言具教也加入了畠山家一方。
谦信是想迅速平定山城国，直接令中西次郎坊潜入城内将伊势家最近才修筑的西之丸和北之丸的城门打开，放讨伐军进入。随后伊势贞孝的压力就越来越大了。讨伐军几乎是四面都在强攻，而城内剩下的二之丸和本丸守军才不到两千。
伊势贞孝的心腹家臣伊势备中守在说服足利义荣失败后并没有直接返回山城国而是去找了还在和三好义贤、松永久秀死磕的畠山高政。畠山高政看在伊势贞孝曾经许诺给自己“管领”的面子上，就直接请出了根来寺当佣兵，让其先行出兵至京都以解伊势贞孝之围。其实畠山高政手头的战力本来就不是很富裕，所以只能请出纪伊的根来寺出兵前往山城国，而杂贺众则是和自己一道行动。
根来寺自然是有钱拿就立马出兵的。而根来寺方面倒是很给畠山高政这个“老客户”面子，直接将根来寺四坊中的杉之坊派出，大将为津田算长之子根来寺快秀。根来寺快秀不单单是自己出兵，还拉上了本愿寺在纪伊的坊官，如岛本岛元、庄司加仁右卫门等。很快，根来寺快秀就将出阵京都的军势扩充到了六千余。
而根来寺快秀前往京都的路可谓是“蜀道难难于上青天”。
虽然筒井家此刻也与六角、畠山两家有勾结，但是三好长庆也不是坐视不管的人。三好长庆确实不愿意上杉家在京都的影响进一步扩大，可是当双方利害一致时就不得不有意无意的配合起来。
永禄元年九月七日夜，上杉谦信率明智光秀等部共八千余军势从中尾城撤兵。她可不想在围城时遭到敌军内外夹击。她选定了一个最佳的决战地区——京都。
畠山高政此刻正率重臣安见宗房、游佐信教等逼近了三好家的重镇——岸和田城。三好长庆反应非常迅速，他直接命嫡子三好义兴率摄津众七千军势前去抵御。另外，还给予其弟胜瑞城主三好义贤节制河内、阿波、淡路三国的指挥权利。松永久秀倒是任务变更，他被三好长庆安排率大和众六千军势前去弹压大和国内的反抗势力和击退根来寺快秀势。
起初，畠山军和三好军都只是在久米田寺附近对持，并没有立即交战。
久米田寺是圣武天皇发愿而由行基菩萨担当首任住持的寺院，督造修建此寺的是橘诸兄，因此诸兄公的墓所也在此山上。三好军在此山列阵，挖塌了橘诸兄的墓穴，取出一只仿唐风格的石柜。墓所遗迹被用来作为布置杀伐的不净之所，细心的人看到在石柜上刻有“诸兄公乃清友尊贵之父上也，清友之女即檀林皇后。檀林皇后者，忝位嵯峨天皇之妻也。公长眠于此，有经行者，请勿惊扰”云云。阵中义贤有所感怀，遂作和歌一首曰：“草枯霜殒今朝日，因果不昧瞬即来”。表达了临战前的不安心情。（原文：草枯す霜また今朝の日に消て因果は顿てめくり来にけり）
当时尚在岸和田城的安宅摄津守衔冬康（集外三十六歌仙之一人）见歌即知义贤心意，便反其意作和歌云：“因果相循如轮外，远迹飘渺武藏原”，以此安慰兄长。（原文：因果とははるか车の轮の外にめくりも远き武蔵の原）虽然得到冬康这样委婉的劝慰，但在部下中却有“这家伙暗杀了主君持隆公，又强娶了持隆公的未亡人做妻子，一定难逃业报”的议论。
根来寺快秀在大和豪族秋山直国的引路下还是翻山越岭进入了山城国。并且与典厩细川家的重臣细川元贤、三宅国村、三宅国盛三人合流后先后夺取了胜龙寺城、淀城、山崎、槙岛城等地。中尾城的伊势贞孝、伊势贞良父子也重新纠集了三千军势后叛军军势就达到了一万四千之众。并且，根来众所装备的铁炮数量也有两千挺。
九月九日清晨，休整完毕的叛军兵分两路向幕府控制的京都进发。
而京都西南方的鸟羽和东南方的伏见恰好扼守住了叛军的进军道路。谦信派遣坚田众的居初又次郎、林员清、马场孙次郎三人率1500军势防守鸟羽；藤田行政、藤田秀行（藤田行政之子）、比田则家、濑田左京四人率2000军势防守伏见。
谦信还将鸟羽伏见两地的东北方向地势较高的御香宫、桃山、龙云寺三地抢占。她将明智光秀配下的一百名铁炮足轻部署在桃山，而龙云寺和御香宫内则是将骑马武士和剩余兵力悉数安置在内。
根来寺快秀势六千军势在行进至鸟羽砦前便停下，而伊势贞孝、伊势贞良、三宅国村、细川元贤、秋山直国、加藤将监（伊贺加藤城主）、中野助左卫门等八千军势则是迅速从淀城出发，通过丰后桥后沿着宇治川岸边到达了伏见砦前。伊势贞孝还在伏见砦西南方的奉行所里设置了本阵，并且与幕府军展开对峙。
伏见砦西南方的奉行所南侧就是宇治川，并且通过丰后桥和南岸连接。西南方向通过肥后桥连接淀城方向，通往最西侧的石山本愿寺。而鸟羽、伏见、奉行所的北面则是建筑物最为密集的二条、九条町等。
九月十日，根来寺快秀最先打响第一枪。清晨，他令两千铁炮众朝着鸟羽砦的板屏、大手门齐射。京都鸟羽伏见之战正式打响了。
叛军手中的大量铁炮对鸟羽砦进行了猛烈的火力压制。而固守在鸟羽砦内的居初又次郎、林员清和马场孙次郎三人只能被迫令弓足轻齐射，阻滞了根来寺快秀势的攻势。随后，根来寺快秀势就对鸟羽砦形成了包抄之势。
虽然叛军人数众多，但是在狭窄的街巷之中并不能发挥数量上的优势。而近乎密集的队形使得叛军在进入鸟羽砦周边的街道时遭到了早就埋伏在内的幕府军袭击。不少僧兵和足轻纷纷倒在了冲向京都的道路上。眼看战局渐渐对己方不利的根来寺快秀就急忙令配下的坊主往来右京率本部人马将周边的伏见町、二条町等房屋纷纷点燃。
另一面的伊势贞孝也在攻击伏见砦时遭到了幕府军的迎头痛击。在桃山固守的土田亲重时不时带着少量铁炮足轻在叛军攻击伏见砦时袭击其侧翼，完全无法让叛军能尽全力攻打伏见砦。很快，伊势贞孝就明白了要是无法将桃山夺取就不可能顺利攻下仅有两千军势防御的伏见砦。伊势贞良就被伊势贞孝派去攻打桃山，并且要想方设法将桃山、御香宫两地一并拿下。
伊势贞良率雇佣来的伊贺众加藤将监、中野助左卫门等部一千余军势强渡宇治川并且冒着箭雨和弹雨强行突击至桃山下。而幕府军这面的铁炮足轻们和固守伏见砦内的弓足轻们则是纷纷向着突击过来的叛军连连开火和放箭。伏见周边的街道已被战火所点燃，幕府军以猛烈的火力将周边的平地压制，纵然伊贺众都是能以一敌众、飞檐走壁的好手也逃不过被乱枪打死或乱箭射死的命运。伊势贞良势在突击时遭到了幕府军两段击的攒射，损失惨重。而他最终未能突破幕府军的阵地。
“禀报御馆殿，敌军在鸟羽、伏见的攻势已被我军击退！”中西次郎坊瞬间出现在了谦信所在的龙云寺内。
“很好。”谦信缓缓起身。
“管领殿，请下决断！”明智光秀、上野信孝（足利义辉侧近，奉公众）、大馆晴光（足利义晴的义兄弟，足利义辉侧近）等人纷纷起身说道。
“伊势伊势守贞孝，深受幕府之恩却不知回报，反而勾结各地贼人妄图颠覆幕府，企图另立将军，真是可笑！要击败忘恩负义的伊势贞孝就是现在！”谦信对着面前众多幕府的奉公众和坂本众等说道。
“噢！”大广间内一阵高呼。
“别珍惜自己的性命，舍生则生，惧死必死。武运在天，铠甲在前，功勋在脚下！”
“噢！”接着又是一阵高呼。
随即在龙云寺的幕府军五千军势便行动起来，他们的目标不是根来寺快秀的根来众而是在伏见砦南部奉行所内的伊势贞孝。
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